Caffeine intake exerts dual genome-wide effects on hippocampal metabolism and learning-dependent transcription
In: The Journal of clinical investigation The Journal of clinical investigation, 2022, 132 (12), ⟨10.1172/JCI149371⟩; (2022)
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Copyright © 2022, Paiva et al. This is an open access article published under the terms of the Creative Commons Attribution 4.0 International License.
Caffeine is the most widely consumed psychoactive substance in the world. Strikingly, the molecular pathways engaged by its regular consumption remain unclear. We herein addressed the mechanisms associated with habitual (chronic) caffeine consumption in the mouse hippocampus using untargeted orthogonal omics techniques. Our results revealed that chronic caffeine exerts concerted pleiotropic effects in the hippocampus at the epigenomic, proteomic, and metabolomic levels. Caffeine lowered metabolism-related processes (e.g., at the level of metabolomics and gene expression) in bulk tissue, while it induced neuron-specific epigenetic changes at synaptic transmission/plasticity-related genes and increased experience-driven transcriptional activity. Altogether, these findings suggest that regular caffeine intake improves the signal-to-noise ratio during information encoding, in part through fine-tuning of metabolic genes, while boosting the salience of information processing during learning in neuronal circuits.
This work was supported by grants from Hauts-de-France (PARTEN-AIRR, COGNADORA; START-AIRR, INS-SPECT) and Programme d’Investissements d’Avenir LabEx (excellence laboratory) DISTALZ (Development of Innovative Strategies for a Transdisciplinary Approach to Alzheimer’s disease) and EGID (European Genomic Institute for Diabetes, ANR-10-LABX-46). Our laboratories are also supported by ANR (GRAND to LB; ADORATAU, ADORASTrAU, METABOTAU to DB; and BETAPLASTICITY to JSA), COEN (no. 5008), Fondation pour la Recherche Médicale, France Alzheimer/Fondation de France, FHU VasCog Research Network (Lille), Fondation Vaincre Alzheimer (ADOMEMOTAU), European Foundation for the Study of Diabetes (EFSD; to JSA), Fondation Plan Alzheimer; as well as Inserm, CNRS, Université Lille, Lille Métropole Communauté Urbaine, and DN2M. KC holds a doctoral grant from Lille University. VGM was supported by Fondation pour la Recherche Médicale (SPF20160936000). CM was supported by Région Hauts-de-France. ALB is supported by CNRS, Unistra (Strasbourg), ANR-16-CE92-0031 (EPIFUS), ANR-18-CE16-0008-02 (ADORASTrAU), Alsace Alzheimer 67, and France Alzheimer (AAP SM 2017 1664). IP is supported by Fondation pour la Recherche Médicale (SPF201909009162). CEM is grateful for support by the Alzheimer Forschung Initiative e.V. (AFI; Düsseldorf). LC was funded by SIF Italian Society of Pharmacology. RAC was supported by La Caixa Foundation (LCF/PR/HP17/52190001) and FCT (POCI-01-0145-FEDER-03127); Santa Casa da Misericórdia (MB-7-2018) and CEECIND/01497/2017 to LVL.
| Titel: |
Caffeine intake exerts dual genome-wide effects on hippocampal metabolism and learning-dependent transcription
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| Autor/in / Beteiligte Person: | Paiva, Isabel ; Cellai, Lucrezia ; Meriaux, Céline ; Poncelet, Lauranne ; Nebie, Ouada ; Saliou, Jean-Michel ; Lacoste, Anne-Sophie ; Papegaey, Anthony ; Drobecq, Hervé ; Stéphanie Le Gras ; Schneider, Marion ; Malik, Enas M. ; Müller, Christa E. ; Faivre, Emilie ; Carvalho, Kevin ; Gomez-Murcia, Victoria ; Vieau, Didier ; Thiroux, Bryan ; Eddarkaoui, Sabiha ; Lebouvier, Thibaud ; Schueller, Estelle ; Tzeplaeff, Laura ; Grgurina, Iris ; Seguin, Jonathan ; Stauber, Jonathan ; Lopes, Luisa V. ; Buée, Luc ; Buée-Scherrer, Valérie ; Cunha, Rodrigo A. ; Ait-Belkacem, Rima ; Sergeant, Nicolas ; Annicotte, Jean-Sébastien ; Boutillier, Anne-Laurence ; Blum, David ; Repositório da Universidade de Lisboa ; Laboratoire de neurosciences cognitives et adaptatives (LNCA) ; Université de Strasbourg (UNISTRA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) ; Protéomique, Réponse Inflammatoire, Spectrométrie de Masse (PRISM) - U 1192 (PRISM) ; Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Université de Lille-Centre Hospitalier Régional Universitaire [Lille] (CHRU Lille) ; Médicaments et biomatériaux à libération contrôlée: mécanismes et optimisation - Advanced Drug Delivery Systems - U 1008 (MBLC - ADDS) ; Taipei Medical University ; Lille Neurosciences & Cognition - U 1172 (LilNCog) ; Lille, CHU ; Excellence Laboratory LabEx, DISTALZ ; Université de Lille ; Plateformes Lilloises en Biologie et Santé - UAR 2014 - US 41 (PLBS) ; Institut Pasteur de Lille ; Réseau International des Instituts Pasteur (RIIP)-Réseau International des Instituts Pasteur (RIIP)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Université de Lille-Centre Hospitalier Régional Universitaire [Lille] (CHRU Lille)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) ; Centre de Recherche Jean-Pierre AUBERT Neurosciences et Cancer - U837 (JPArc) ; Université Lille Nord de France (COMUE)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Université de Lille ; Centre d’Infection et d’Immunité de Lille - INSERM U 1019 - UMR 9017 - UMR 8204 (CIIL) ; Institut de Génétique et de Biologie Moléculaire et Cellulaire (IGBMC) ; Université de Strasbourg (UNISTRA)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) ; Centre d'investigation Clinique [CHU Bichat] - Épidémiologie clinique (CIC 1425) ; AP-HP - Hôpital Bichat - Claude Bernard [Paris] ; Assistance publique - Hôpitaux de Paris (AP-HP) (AP-HP)-Assistance publique - Hôpitaux de Paris (AP-HP) (AP-HP)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM) ; Pharmaceutical Chemistry I [Bonn, Germany] (PharmaCenter Bonn - Pharmaceutical Institute) ; Universität Bonn = University of Bonn ; Equipe Alzheimer and Tauopathies - LilNCog (U1172 Inserm) ; Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Université de Lille-Centre Hospitalier Régional Universitaire [Lille] (CHRU Lille)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Université de Lille-Centre Hospitalier Régional Universitaire [Lille] (CHRU Lille) ; Cancer Heterogeneity, Plasticity and Resistance to Therapies - UMR 9020 - U 1277 (CANTHER) ; ANR-16-CE92-0031,EpiFUS,Rôle de FUS dans la régulation des modifications épigénétiques : conséquences pour la sclérose latérale amyotrophique et la démence frontotemporale(2016) ; ANR-18-CE16-0008,ADORASTrAU,Contribution des astrocytes aux troubles cognitifs induits par la protéine Tau neuronale dans la maladie d'Alzheimer(2018) |
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| Quelle: | The Journal of clinical investigation The Journal of clinical investigation, 2022, 132 (12), ⟨10.1172/JCI149371⟩; (2022) |
| Veröffentlichung: | American Society for Clinical Investigation, 2022 |
| Medientyp: | unknown |
| ISSN: | 1558-8238 (print) |
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